Aos 25 anos, Elizabeth II (Claire Foy), acaba de se casar e recebe a mais importante missão de sua vida: se transformar na rainha da Inglaterra. Essa não será tarefa fácil, pois precisa enfrentar relações difíceis com políticos como o primeiro-ministro Sir Winston Churchill (John Lithgow) e em casa com o marido, Príncipe Philip (Matt Smith), que acha humilhante ter de se curvar diante da esposa-rainha.